斑鬣狗对狮子吼声响应行为的个体差异
翻译整理自论文《Responses of Spotted Hyenas to Lions Reflect Individual Differences in Behavior》
本次研究所在的Amboseli国家公园的鬣狗和狮子
本次研究所在的Amboseli国家公园的鬣狗和狮子
摘要
食肉动物的竞争非常激烈甚至能影响到低营养级物种的种群动态。在种间竞争中，食肉动物采取的一种减少高昂代价的策略就是避让占主导地位的物种。最近的研究显示出个体差异会产生出不同的行为方式，这可以帮助理解“捕食者-猎物”和“种间互动”中表现出的行为变化。然而个体差异对种间竞争的重要性是一直较少得到关注的。我们检测了斑鬣狗对其主要竞争对手—非洲狮的响应方式，（1）确定鬣狗是否会避让狮子；（2）评估个体差异对种间竞争中行为影响的潜在重要性。斑鬣狗和狮子共存于非洲大部分地区，它们间的竞争是激烈的。狮子有时会杀死鬣狗并盗取它们的猎物，同时狮子也是鬣狗食腐的来源之一。使用音频播放试验，我们发现鬣狗在与狮子的潜在遭遇中并不会一直避让。事实上，我们注意到不同个体对狮子吼叫的回应方式是多变的，这种变化在风险承载和警惕倾向上的个体差异存在一致性。鬣狗与狮子互动中，警惕行为的个体差异需要具体问题具体分析。我们的结论是，行为的个体差异有可能在决定特定竞争的性质和结果方面发挥重要作用。
食肉动物的竞争非常激烈甚至能影响到低营养级物种的种群动态。在种间竞争中，食肉动物采取的一种减少高昂代价的策略就是避让占主导地位的物种。最近的研究显示出个体差异会产生出不同的行为方式，这可以帮助理解“捕食者-猎物”和“种间互动”中表现出的行为变化。然而个体差异对种间竞争的重要性是一直较少得到关注的。我们检测了斑鬣狗对其主要竞争对手—非洲狮的响应方式，（1）确定鬣狗是否会避让狮子；（2）评估个体差异对种间竞争中行为影响的潜在重要性。斑鬣狗和狮子共存于非洲大部分地区，它们间的竞争是激烈的。狮子有时会杀死鬣狗并盗取它们的猎物，同时狮子也是鬣狗食腐的来源之一。使用音频播放试验，我们发现鬣狗在与狮子的潜在遭遇中并不会一直避让。事实上，我们注意到不同个体对狮子吼叫的回应方式是多变的，这种变化在风险承载和警惕倾向上的个体差异存在一致性。鬣狗与狮子互动中，警惕行为的个体差异需要具体问题具体分析。我们的结论是，行为的个体差异有可能在决定特定竞争的性质和结果方面发挥重要作用。
狮吼播放试验
我们用音频播放试验测试斑鬣狗在感知到狮子存在时的反应，音频播放在动物研究中的应用是非常广泛的。播放是在2004.12到2005.7间进行的。我们获得的12个高质量的狮子吼叫记录来自于Borror生物声学实验室和Dr Craig Packer，每个记录由一只成年狮子的一次吼叫声构成（共7只雄狮，5只雌狮），另外2个由两只成年狮一起吼叫的记录。所有的记录均来自于研究区域之外的狮子种群，所以这些吼叫声对研究区域内的鬣狗来说是陌生的。
对照播放试验
我们采用14个高质量的由狒狒发出的“wahoo”声音记录进行对照播放试验。Wahoo是公狒狒在与其他雄性同类在竞争互动中发出的。之所以选择这种叫声作进行对照播放是因为它的音频和音量同狮子的吼叫较类似。尽管Wahoo与狮吼有些类似的属性，但理论上它们对鬣狗来说既没有威胁也没有吸引力。鬣狗和狒狒的互动是很罕见的，研究区域的鬣狗从未被观察到捕猎或进食狒狒。
狮吼播放被用于测试21只成年鬣狗（13雌，8雄，其中5只鬣狗地位较高，6只鬣狗地位中等，10只鬣狗地位较低）的表现，所有的雄性都是族群中的外来户，它们在群体内都已常住6个月以上。其中14只鬣狗（8雌，6雄）也被用于对照播放试验，它们被随机的进行了两种播放试验，音频播放的间隔至少2周以上以防止这些音频被鬣狗熟悉而影响实验结果。
我们用音频播放试验测试斑鬣狗在感知到狮子存在时的反应，音频播放在动物研究中的应用是非常广泛的。播放是在2004.12到2005.7间进行的。我们获得的12个高质量的狮子吼叫记录来自于Borror生物声学实验室和Dr Craig Packer，每个记录由一只成年狮子的一次吼叫声构成（共7只雄狮，5只雌狮），另外2个由两只成年狮一起吼叫的记录。所有的记录均来自于研究区域之外的狮子种群，所以这些吼叫声对研究区域内的鬣狗来说是陌生的。
对照播放试验
我们采用14个高质量的由狒狒发出的“wahoo”声音记录进行对照播放试验。Wahoo是公狒狒在与其他雄性同类在竞争互动中发出的。之所以选择这种叫声作进行对照播放是因为它的音频和音量同狮子的吼叫较类似。尽管Wahoo与狮吼有些类似的属性，但理论上它们对鬣狗来说既没有威胁也没有吸引力。鬣狗和狒狒的互动是很罕见的，研究区域的鬣狗从未被观察到捕猎或进食狒狒。
狮吼播放被用于测试21只成年鬣狗（13雌，8雄，其中5只鬣狗地位较高，6只鬣狗地位中等，10只鬣狗地位较低）的表现，所有的雄性都是族群中的外来户，它们在群体内都已常住6个月以上。其中14只鬣狗（8雌，6雄）也被用于对照播放试验，它们被随机的进行了两种播放试验，音频播放的间隔至少2周以上以防止这些音频被鬣狗熟悉而影响实验结果。
结论
狮吼播放和对照播放的比较
在播放狮吼后，鬣狗会向远离声源的地方移动，同时会花更多的时间面向声源，在播放对照声之后，鬣狗持续响应的时间会更长（表1）。两种类型的音频播放后，在鬣狗视觉扫描周围的频繁度、移动的时间率、定向延迟（the latency to orient）以及移动的延迟方面并没有明显区别。然而狮吼后在定向延迟的变化上是明显较少的，所有鬣狗对狮吼的定向反应是相对较快的。鬣狗在狮吼后避让的反应也更加频繁。事实上，在播放对照音后，从没观察到鬣狗会避让。
狮吼播放和对照播放的比较
在播放狮吼后，鬣狗会向远离声源的地方移动，同时会花更多的时间面向声源，在播放对照声之后，鬣狗持续响应的时间会更长（表1）。两种类型的音频播放后，在鬣狗视觉扫描周围的频繁度、移动的时间率、定向延迟（the latency to orient）以及移动的延迟方面并没有明显区别。然而狮吼后在定向延迟的变化上是明显较少的，所有鬣狗对狮吼的定向反应是相对较快的。鬣狗在狮吼后避让的反应也更加频繁。事实上，在播放对照音后，从没观察到鬣狗会避让。
对狮子的反应表现出的个体差异性
鬣狗在应对狮子吼叫播放后的反应随着个体的不同表现出巨大的差异性，所有的鬣狗对吼叫的定向时间均在播放开始后的20秒内（平均6.58±1.42秒），响应时间的范围为42.5秒到1小时（平均9.46±3.05分）。在播放后的头3分钟，鬣狗花在定向上的时间占1.8%到82.3%，花在移动上的时间占0%到73.6%。三分钟过后，鬣狗移动的距离为0到92米。有一些鬣狗被观察到向吼叫声传来的方向靠近，有一些鬣狗会避开声源，有一半的研究对象没有移动（图1）。平均的总移动距离为122.4±73.2米，最远为1.5公里。没有鬣狗被观察到在对照播放试验后移动。
狮吼播放试验后应对方式发生的变化不能被鬣狗对雌狮和雄狮响应方式的不同来解释。定向延迟、定向时间比率、视觉扫描周围的频繁度、移动延迟、移动时间比率、移动率、对雄狮和雌狮吼叫的响应时间上没有明显的不同。仅有一种趋势，即鬣狗在听到雄狮吼叫声后发生移动的可能性更大，移动的距离会更远，但是这种差异并不明显。更进一步说，鬣狗避让雄狮吼叫的可能性并不比雌狮大。
鬣狗对狮吼播放的移动反应可通过狮子存在时的风险承载行为来预测，可量化为离最近处狮子的平均距离。风险承载行为被反复检测，警惕性也同样如此。鬣狗的定向时间率与狮子存在时的警惕行为成正相关性。在观察过程中，向狮子接近会对警惕性有明显的影响，越接近狮子，鬣狗的警惕性越高。当将警惕行为用接近效应量化后，定向时间跟警惕性会成正相关性。风险承载和狮子存在时的警惕行为也成正相关。
无论是鬣狗的社会等级还是性别都不会影响到风险承载行为（图3），警惕性受性别的影响，但跟社会等级无关（图3）。雌性鬣**雄性的警惕性更高。
鬣狗在应对狮子吼叫播放后的反应随着个体的不同表现出巨大的差异性，所有的鬣狗对吼叫的定向时间均在播放开始后的20秒内（平均6.58±1.42秒），响应时间的范围为42.5秒到1小时（平均9.46±3.05分）。在播放后的头3分钟，鬣狗花在定向上的时间占1.8%到82.3%，花在移动上的时间占0%到73.6%。三分钟过后，鬣狗移动的距离为0到92米。有一些鬣狗被观察到向吼叫声传来的方向靠近，有一些鬣狗会避开声源，有一半的研究对象没有移动（图1）。平均的总移动距离为122.4±73.2米，最远为1.5公里。没有鬣狗被观察到在对照播放试验后移动。
狮吼播放试验后应对方式发生的变化不能被鬣狗对雌狮和雄狮响应方式的不同来解释。定向延迟、定向时间比率、视觉扫描周围的频繁度、移动延迟、移动时间比率、移动率、对雄狮和雌狮吼叫的响应时间上没有明显的不同。仅有一种趋势，即鬣狗在听到雄狮吼叫声后发生移动的可能性更大，移动的距离会更远，但是这种差异并不明显。更进一步说，鬣狗避让雄狮吼叫的可能性并不比雌狮大。
鬣狗对狮吼播放的移动反应可通过狮子存在时的风险承载行为来预测，可量化为离最近处狮子的平均距离。风险承载行为被反复检测，警惕性也同样如此。鬣狗的定向时间率与狮子存在时的警惕行为成正相关性。在观察过程中，向狮子接近会对警惕性有明显的影响，越接近狮子，鬣狗的警惕性越高。当将警惕行为用接近效应量化后，定向时间跟警惕性会成正相关性。风险承载和狮子存在时的警惕行为也成正相关。
无论是鬣狗的社会等级还是性别都不会影响到风险承载行为（图3），警惕性受性别的影响，但跟社会等级无关（图3）。雌性鬣**雄性的警惕性更高。
讨论
鬣狗会避让狮子吗？
在这次研究中，仅有29%的个体在听到狮吼播放后远离声源，而有些个体则会靠近声源，这说明鬣狗并不总是避让狮子。音频播放试验也曾用于研究猎豹和野狗对狮子的避让研究，在那些研究中，野狗和猎豹对狮子的避让相比斑鬣狗更加持续，这可能是由于斑鬣狗与狮子的食物重叠度更高，如果能获得足够的食物，那鬣狗避让狮子的能力会更加有限。另一种潜在的解释是这些食肉动物间的偷窃寄生行为，野狗和猎豹都不会从狮子那里食腐，鬣狗则会频繁的这样做。因此鬣狗如果避让狮子则会因为失去食腐机会而增加自己获得食物的代价。
鬣狗对狮子响应行为的个体差异性
在进行数据处理和分析后，我们发现，性格特征与风险承载不成正相关性，这表明其并不代表一种行为综合症。鬣狗的年龄、性别、社会地位、营养状态、生殖状态以及过去的经历都可能影响到它的响应行为。事实上，我们发现雌性鬣狗相比雄性警惕性更高。当鬣狗的身体状态较好时，我们没有发现社会地位对响应行为有什么影响。然而社会地位可能对风险承载的影响比普遍认为的要多，因为它决定了个体获取食物资源的优先级。低等级的鬣狗进食机会较少，它们面临的能量压力比高等级的更大。对这些个体来说，潜在的食腐机会可能会更有价值，避开狮子所带来的代价更高。更进一步，鬣狗和狮子出现的相对数量以及狮子的性别比例也会影响到鬣狗的响应行为。我们没有发现狮子性别不同带来的影响，但这可能是由于我们样本较少所致，鬣狗相对来说对雄狮吼叫的响应更强烈一些。最近的研究发现鬣狗能区分雄狮和雌狮的吼叫声。我们的研究也证明鬣狗可以巧妙的区分雄狮和雌狮的叫声。狮子性别的影响在我们的研究中受设备所限没有测试，我们的研究中，鬣狗个体是作为独立的研究对象的，一只鬣狗没有能力对抗一只雄狮或雌狮，因此鬣狗对雄狮和雌狮的响应差异可能在群体互动中会更明显。最后，鬣狗和狮子的密度、当地猎物丰度、猎物的分布也会影响到鬣狗对狮子的响应，在我们的研究中没有能直接考虑这些因素。
鬣狗会避让狮子吗？
在这次研究中，仅有29%的个体在听到狮吼播放后远离声源，而有些个体则会靠近声源，这说明鬣狗并不总是避让狮子。音频播放试验也曾用于研究猎豹和野狗对狮子的避让研究，在那些研究中，野狗和猎豹对狮子的避让相比斑鬣狗更加持续，这可能是由于斑鬣狗与狮子的食物重叠度更高，如果能获得足够的食物，那鬣狗避让狮子的能力会更加有限。另一种潜在的解释是这些食肉动物间的偷窃寄生行为，野狗和猎豹都不会从狮子那里食腐，鬣狗则会频繁的这样做。因此鬣狗如果避让狮子则会因为失去食腐机会而增加自己获得食物的代价。
鬣狗对狮子响应行为的个体差异性
在进行数据处理和分析后，我们发现，性格特征与风险承载不成正相关性，这表明其并不代表一种行为综合症。鬣狗的年龄、性别、社会地位、营养状态、生殖状态以及过去的经历都可能影响到它的响应行为。事实上，我们发现雌性鬣狗相比雄性警惕性更高。当鬣狗的身体状态较好时，我们没有发现社会地位对响应行为有什么影响。然而社会地位可能对风险承载的影响比普遍认为的要多，因为它决定了个体获取食物资源的优先级。低等级的鬣狗进食机会较少，它们面临的能量压力比高等级的更大。对这些个体来说，潜在的食腐机会可能会更有价值，避开狮子所带来的代价更高。更进一步，鬣狗和狮子出现的相对数量以及狮子的性别比例也会影响到鬣狗的响应行为。我们没有发现狮子性别不同带来的影响，但这可能是由于我们样本较少所致，鬣狗相对来说对雄狮吼叫的响应更强烈一些。最近的研究发现鬣狗能区分雄狮和雌狮的吼叫声。我们的研究也证明鬣狗可以巧妙的区分雄狮和雌狮的叫声。狮子性别的影响在我们的研究中受设备所限没有测试，我们的研究中，鬣狗个体是作为独立的研究对象的，一只鬣狗没有能力对抗一只雄狮或雌狮，因此鬣狗对雄狮和雌狮的响应差异可能在群体互动中会更明显。最后，鬣狗和狮子的密度、当地猎物丰度、猎物的分布也会影响到鬣狗对狮子的响应，在我们的研究中没有能直接考虑这些因素。