与极度濒危的西非狮子同域物种的回避行为缺失
与极度濒危的西非狮子同域物种的回避行为缺失（2020）
捕食者是群落中通过营养和非营养途径的主要调节者。然而，随着人类的压力继续威胁着包括非洲标志性狮子在内的顶级捕食者，捕食者在其生态系统中的功能性作用可能会受到损害。在狮子濒临绝种的地方，我们在西非最大的保护区综合体进行的一项相机调查中，没有发现任何竞争物种或猎物物种回避行为的证据。我们的研究结果引起了人们的担忧，狮子在其西非部分地区已经在功能上灭绝，这突出了恢复性努力和环境投资的紧迫性，以扭转目前种群下降的趋势和失去监管作用。
捕食者是群落中通过营养和非营养途径的主要调节者。然而，随着人类的压力继续威胁着包括非洲标志性狮子在内的顶级捕食者，捕食者在其生态系统中的功能性作用可能会受到损害。在狮子濒临绝种的地方，我们在西非最大的保护区综合体进行的一项相机调查中，没有发现任何竞争物种或猎物物种回避行为的证据。我们的研究结果引起了人们的担忧，狮子在其西非部分地区已经在功能上灭绝，这突出了恢复性努力和环境投资的紧迫性，以扭转目前种群下降的趋势和失去监管作用。
非洲狮的前途堪忧。作为热带草原生态系统的标志性物种，很少有地理区域保持足够的面积和足够的猎物来维持健康的种群。在狮子居住的地方，它们的生存状态持续受到威胁，因为几乎所有的狮子数量都在减少。在西非，狮子只占历史范围的1.1%。非洲各地令人震惊的环境变化率，加上持续不断的人类迫害，阻碍了它们的恢复和扩张。此外，预计非洲大陆的人口将翻一番，气候变化，以及对牲畜产品的需求将加剧现存非洲狮子种群的脆弱性。考虑到范围缩小和种群密度下降，狮子通常对同域物种施加的群落调节压力可能会减弱。营养级联理论预测，顶级食肉动物的区域和全球灭绝可能（事实上经常发生）对整个生态系统产生影响。例如，没有顶端捕食者的热带稀树草原可能会使动物藏匿的疾病更严重，不太多样的植物组合，营养循环效率降低。然而，由于这些压力都是密度依赖性和非线性的，顶端捕食者的功能丧就会丧失。
顶端天敌的非营养性、特质介导的作用在构建群落中是普遍存在的，而且常常是强大的。动物的行为适应风险环境。例如，有蹄类动物通过改变栖息地选择、觅食模式、空间利用和昼夜活动来逃避捕食者。以前的研究强调了沿风险轴的空间利用的异质性如何通过有蹄类动物对放牧和放牧压力分布的调节来影响植被模式（例如荆棘相思树的分布）和生态系统过程（例如碳储存和养分循环）。食肉动物也会改变它们的行为，以逃避优势竞争对手，以减少竞争和直接死亡。例如，猎豹（Acinonyx jubatus）被观察到在狮子的存在下会抛弃猎物并减少处理猎物的时间。尽管对非洲生态系统和顶端捕食调控进行了大量研究，但我们对狮子数量减少到濒临灭绝地区的这些非营养效应的了解仍然有限。狮子作为食肉动物和食草动物群落的有效调节者的消失将改变整个西非草原生态系统。
图1，同域物种顶端掠食者的非营养途径，来自非洲生态系统的例子。1） 非洲狮子以斑鬣狗为主要竞争对手。2） 以有蹄类动物为猎物的非洲狮子：苇羚（Redunca Redunca）、水羚（Kobus ellipisprimnus）、薮羚（Tragelaphus sylvaticus）、狷羚（Alcelaphus buselaphus）、水牛（Syncerus caffer）、赤羚（Kobus kob）-按行排列。箭头的梯度反映出狮子对猎物的影响比竞争物种更大。图像上边界的颜色表明来自顶端捕食者的强度对竞争对手和被捕食物种的假设差异效应（颜色越深=强度越高）。
顶端天敌的非营养性、特质介导的作用在构建群落中是普遍存在的，而且常常是强大的。动物的行为适应风险环境。例如，有蹄类动物通过改变栖息地选择、觅食模式、空间利用和昼夜活动来逃避捕食者。以前的研究强调了沿风险轴的空间利用的异质性如何通过有蹄类动物对放牧和放牧压力分布的调节来影响植被模式（例如荆棘相思树的分布）和生态系统过程（例如碳储存和养分循环）。食肉动物也会改变它们的行为，以逃避优势竞争对手，以减少竞争和直接死亡。例如，猎豹（Acinonyx jubatus）被观察到在狮子的存在下会抛弃猎物并减少处理猎物的时间。尽管对非洲生态系统和顶端捕食调控进行了大量研究，但我们对狮子数量减少到濒临灭绝地区的这些非营养效应的了解仍然有限。狮子作为食肉动物和食草动物群落的有效调节者的消失将改变整个西非草原生态系统。
图1，同域物种顶端掠食者的非营养途径，来自非洲生态系统的例子。1） 非洲狮子以斑鬣狗为主要竞争对手。2） 以有蹄类动物为猎物的非洲狮子：苇羚（Redunca Redunca）、水羚（Kobus ellipisprimnus）、薮羚（Tragelaphus sylvaticus）、狷羚（Alcelaphus buselaphus）、水牛（Syncerus caffer）、赤羚（Kobus kob）-按行排列。箭头的梯度反映出狮子对猎物的影响比竞争物种更大。图像上边界的颜色表明来自顶端捕食者的强度对竞争对手和被捕食物种的假设差异效应（颜色越深=强度越高）。
与狮子相比，我们发现的斑鬣狗（n=628）是狮子最强大的竞争对手的六倍多。整个研究区域内斑鬣狗的占有率从0.001到1.0不等。猎物的可得性和狮子的占有率都对斑鬣狗的占有率有积极的影响，因为这两个变量反复出现在顶级模型中（表1）。我们期望斑鬣狗对猎物的可获得性表现出积极的空间反应，因为捕食者必须遵循食物资源来生存。然而，与预期相反，斑鬣狗对狮子的存在并没有表现出负面的空间反应；相反，模式恰恰相反，在狮子大量使用的地区，斑鬣狗的空间利用率更高。这些结果表明，狮子并没有通过空间格局对这种竞争对手施加生态内部压力，但无线电遥测数据将进一步强化这一说法。
在我们的研究中评估的被捕食物种包括薮羚（Tragelaphus sylvaticus，检测值=2245）、苇羚（Redunca Redunca，n=1270）、赤羚（Kobus kob，n=847）、水牛（Syncerus caffer，n=698）和不太常见的狷羚（Alcelaphus buselaphus，n=211）和水羚（Kobus ellipisprimnus，n=161）。如果狮子在功能上没有灭绝，并且正在施加自上而下的压力来调节猎物物种，我们预计这些物种会表现出恐惧反应，表现在狮子在场时的回避行为中。许多研究记录了不同营养水平的空间风险规避，包括顶端捕食者作为恐惧的来源。在我们的占用模型框架内，支持这一假设将导致非洲狮与其有蹄类猎物之间的负空间关联。我们观察到狮子的占有率与三种被捕食物种之间的显著关联，但与预期相反，这些关联是积极的（表1，S1；苇羚：β=1.634，p=0.089；薮羚：β=1.517，p=0.040，和水羚（β=3.057，p<0.001）。
此外，我们评估了斑鬣狗和有蹄类动物的物种占有率是否存在显著差异。同样，与人们对避免狮子的期望相反，我们发现，对于我们七个重点物种中的六个，在狮子活动频繁的地区，占用率实际上增加了（图2b）。具体而言，我们观察到斑鬣狗（嵌入图像，Mann-Whitney p值<0.001）和三种猎物物种的显著增加：水羚（嵌入图像，p=0.007）、苇羚（嵌入图像，p=0.007）和赤羚（嵌入图像，p=0.018）。正如预期的那样，水牛是唯一一个在狮子强度低的地区（嵌入图像）呈现出较高居住率的负趋势的物种；尽管如此，这种差异并不显著。
在我们的研究中评估的被捕食物种包括薮羚（Tragelaphus sylvaticus，检测值=2245）、苇羚（Redunca Redunca，n=1270）、赤羚（Kobus kob，n=847）、水牛（Syncerus caffer，n=698）和不太常见的狷羚（Alcelaphus buselaphus，n=211）和水羚（Kobus ellipisprimnus，n=161）。如果狮子在功能上没有灭绝，并且正在施加自上而下的压力来调节猎物物种，我们预计这些物种会表现出恐惧反应，表现在狮子在场时的回避行为中。许多研究记录了不同营养水平的空间风险规避，包括顶端捕食者作为恐惧的来源。在我们的占用模型框架内，支持这一假设将导致非洲狮与其有蹄类猎物之间的负空间关联。我们观察到狮子的占有率与三种被捕食物种之间的显著关联，但与预期相反，这些关联是积极的（表1，S1；苇羚：β=1.634，p=0.089；薮羚：β=1.517，p=0.040，和水羚（β=3.057，p<0.001）。
此外，我们评估了斑鬣狗和有蹄类动物的物种占有率是否存在显著差异。同样，与人们对避免狮子的期望相反，我们发现，对于我们七个重点物种中的六个，在狮子活动频繁的地区，占用率实际上增加了（图2b）。具体而言，我们观察到斑鬣狗（嵌入图像，Mann-Whitney p值<0.001）和三种猎物物种的显著增加：水羚（嵌入图像，p=0.007）、苇羚（嵌入图像，p=0.007）和赤羚（嵌入图像，p=0.018）。正如预期的那样，水牛是唯一一个在狮子强度低的地区（嵌入图像）呈现出较高居住率的负趋势的物种；尽管如此，这种差异并不显著。
我们的研究结果引发了人们的担忧：在西非脆弱的生态系统中，狮子已经不再是生态群落的重要调节者。我们没有发现证据表明狮子对西非WAP复合体内的竞争对手或常见有蹄类猎物物种的空间利用产生负面影响。然而，我们认识到，正如占用模型中包含的其他变量所表明的那样，这些同域物种的空间分布不能仅归因于狮子空间的使用。同样，M'soka在赞比亚的一个研究区域发现狮子对斑鬣狗的生存没有影响，那里的狮子已经快绝迹了。相比之下，在南非，狮子的密度更高，Thaker报告说，狮子和其他食肉动物之间的空间重叠较低，研究的所有六种有蹄类动物对狮子的存在都表现出负面的空间反应，即使对于不是狮子的主要猎物的物种也是如此。此外，水牛（Syncerus caffer）在津巴布韦避开了“危险”的水坑和“危险”的时间，以抵御其主要的狮子掠食者，与我们的西非体系相比，那里的动物没有受到狮子严重威胁。在狮子变得稀有（例如，极度濒危或濒危）的地方，包括斑鬣狗甚至人类在内的其他同域捕食者可能会施加更大的压力来构建和调节哺乳动物群落。根据占用率模型的结果，我们没有发现人类上升到顶点捕食者状态的证据（表S1）。狮子与斑鬣狗竞争，它们的觅食模式相似，研究表明，面对斑鬣狗，猎物物种表现出相似的逃避策略，就像狮子一样。调查这种补偿性的机制是否会在局部范围内存在，以阐明这种补偿性机制是否存在。此外，我们建议增加对西非狮子种群保护的财政和研究投资，以帮助恢复这种捕食者的关键生态系统功能。
今后，确定其他表明非洲狮子状况的生态指标将证明有助于及时监测和设计有效的干预措施。在这里，我们使用通过占用模型的空间回避作为指标。从实验，生理和入侵研究，猎物和竞争物种行为的更细微的方面也可以表明狮子的地位。例如，猎物可能不会改变空间格局，而是会增加群体规模和警惕行为，作为对非洲狮子的反捕食者反应。因此，这些和其他生态指标，包括寄生群落的多样性和组成，对日常活动的恐惧反应，以及杂食动物的肉食消费，都可能预示着一个顶级捕食者的功能性灭绝。我们怀疑，当研究人员未能检测到非洲狮子对行为特征和群落结构的影响时，这可能是一个警告：狮子在生态系统中的功能不正常，种群面临灭绝的风险。
很少有物种能像非洲狮子那样将自然生态系统和人类生态系统结合起来。在生态学上，狮子改变了营养途径，也改变了同域物种的行为。在社会上，通过对野生狮子保护区的生态旅游和狩猎战利品为经济做出贡献，并通过掠夺造成人狮冲突的家养物种而损害当地人的生计。鉴于非洲狮子的出现对环境和社会有如此广泛的影响，因此，仅仅强调狮子的地位和分布的研究已经不够。我们强调，有必要仔细检查它们在社区内的动态功能，也许还有正在减少的功能。
很少有物种能像非洲狮子那样将自然生态系统和人类生态系统结合起来。在生态学上，狮子改变了营养途径，也改变了同域物种的行为。在社会上，通过对野生狮子保护区的生态旅游和狩猎战利品为经济做出贡献，并通过掠夺造成人狮冲突的家养物种而损害当地人的生计。鉴于非洲狮子的出现对环境和社会有如此广泛的影响，因此，仅仅强调狮子的地位和分布的研究已经不够。我们强调，有必要仔细检查它们在社区内的动态功能，也许还有正在减少的功能。
延伸阅读：
大约90%的狮子生活在西非最大的保护区，W-Arly-Pendjari。WAP综合体包括布基纳法索、尼日尔和贝宁的5个国家公园和14个狩猎特许区，占地约10200平方英里。考虑到野生动物保护是国家公园的主要目的之一，你可能希望西非狮子喜欢在公园边界内生活，而不是在公园周围私人管理的狩猎特许区内生活。毕竟，狮子倾向于避开人，而人类在狩猎区的压力比在公园里要大。但是，对西非狮子的新相机调查被认为是西非有史以来最大规模的野生动物摄像机调查，也是第一次在WAP综合国家公园和狩猎特许区内进行的。这项发表在《应用生态学杂志》上的研究结果，对剩余的西非狮子的保护管理具有启示意义。在这项研究中，238个运动激活数码相机被部署在3个WAP综合国家公园和11个狩猎特许区的5000平方英里范围内。实地调查于2016年、2017年和2018年2月至6月进行。研究人员在这段时间内拍摄了大约170万张照片，但是西非狮子只触发了96次快门，反映出这只极度濒危的猫科动物的稀缺性。这些相机被设定为在触发时快速发射3到5帧，因此狮子图像的总数是360张。摄像机数据分别用于两类数学模型占用模型和结构方程模型。占用模型允许研究人员计算动物使用给定空间的概率，而SEM模型使他们能够理清影响西非狮子空间利用的环境、生态和人为因素的相对影响。研究人员发现，狮子的占有率很大程度上是由猎物的可得性决定的，而猎物的可得性又受到生态和环境变量的影响，如水资源的可利用性和栖息地的多样性，这些因素在狩猎特许权中的得分高于国家公园。与研究人员的预期相反，WAP复合型狮子在国家公园和狩猎区之间没有明显的偏好。这项研究利用摄像机捕捉到的数据首次估计了西非狮子的居住情况。“我们假设，表明高质量栖息地的生态线索，如充足的水和可获得的猎物，正在减轻预期的回避反应，对增加的人类压力和竞争对手的活动在狩猎区，”资深作者，生态和进化系的助理教授Nyeema Harris说生物学和AWE实验室主任哈里斯设计了这个项目，并带领一个团队进行了实地调查，其中包括布基纳法索和尼日尔的政府雇员和学生。“由于狮子对猎物的依赖性很强，管理者可以在WAP中操纵猎物的分布，直接影响狮子的空间分布，间接减少人狮冲突。
狩猎战利品在所有的WAP综合区都是允许的，但是在五个国家公园和尼日尔的塔莫野生动物保护区是非法的，这是保护区的一部分。众所周知，狮子以几种羚羊、草原水牛和豪猪为食。与狮子争夺食物的掠食者包括斑鬣狗和豹子。西非狮子在国际自然保护联盟濒危物种红色名录中被列为极度濒危物种。在2015年的评估中，世界自然保护联盟指出，西非狮子亚群估计仅超过400只动物，成熟个体不到250只。西非狮子比其他非洲狮子小，在基因上也不同于其他非洲狮子。它们形成更小的狮群，雄性几乎没有鬃毛。世界自然保护联盟（IUCN）的评估指出：“这一种群继续下降。”。“西非最后一个藏匿狮子的保护区的进一步恶化将可能导致当地狮子物种的灭绝。”
大约90%的狮子生活在西非最大的保护区，W-Arly-Pendjari。WAP综合体包括布基纳法索、尼日尔和贝宁的5个国家公园和14个狩猎特许区，占地约10200平方英里。考虑到野生动物保护是国家公园的主要目的之一，你可能希望西非狮子喜欢在公园边界内生活，而不是在公园周围私人管理的狩猎特许区内生活。毕竟，狮子倾向于避开人，而人类在狩猎区的压力比在公园里要大。但是，对西非狮子的新相机调查被认为是西非有史以来最大规模的野生动物摄像机调查，也是第一次在WAP综合国家公园和狩猎特许区内进行的。这项发表在《应用生态学杂志》上的研究结果，对剩余的西非狮子的保护管理具有启示意义。在这项研究中，238个运动激活数码相机被部署在3个WAP综合国家公园和11个狩猎特许区的5000平方英里范围内。实地调查于2016年、2017年和2018年2月至6月进行。研究人员在这段时间内拍摄了大约170万张照片，但是西非狮子只触发了96次快门，反映出这只极度濒危的猫科动物的稀缺性。这些相机被设定为在触发时快速发射3到5帧，因此狮子图像的总数是360张。摄像机数据分别用于两类数学模型占用模型和结构方程模型。占用模型允许研究人员计算动物使用给定空间的概率，而SEM模型使他们能够理清影响西非狮子空间利用的环境、生态和人为因素的相对影响。研究人员发现，狮子的占有率很大程度上是由猎物的可得性决定的，而猎物的可得性又受到生态和环境变量的影响，如水资源的可利用性和栖息地的多样性，这些因素在狩猎特许权中的得分高于国家公园。与研究人员的预期相反，WAP复合型狮子在国家公园和狩猎区之间没有明显的偏好。这项研究利用摄像机捕捉到的数据首次估计了西非狮子的居住情况。“我们假设，表明高质量栖息地的生态线索，如充足的水和可获得的猎物，正在减轻预期的回避反应，对增加的人类压力和竞争对手的活动在狩猎区，”资深作者，生态和进化系的助理教授Nyeema Harris说生物学和AWE实验室主任哈里斯设计了这个项目，并带领一个团队进行了实地调查，其中包括布基纳法索和尼日尔的政府雇员和学生。“由于狮子对猎物的依赖性很强，管理者可以在WAP中操纵猎物的分布，直接影响狮子的空间分布，间接减少人狮冲突。
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