美洲狮阶段性捕食危险猎物


捕食者在决定是发起攻击还是避免危险猎物的时候，可能会根据捕猎不同类型的猎物来评估它们因猎物而受伤的风险。采取风险的方式是年龄、阶段和状态的依赖，觅食理论预测幼年掠食者，社会地位较低的个体，而经验较少的饥饿捕食者最有可能与危险的猎物交战。然而，在最适合捕食比自己大的猎物的食肉动物中，幼年个体也可能会选择较小的、次优的猎物，因为它们可以提高捕猎技巧。因此，对于具有特定年龄猎物选择的捕食者，可能有多个因素影响关于猎物选择的决策。我们比较了美洲狮（Pumaconcolor）对危险的成年有蹄类动物和较安全的幼年有蹄类动物以及两种相似大小的啮齿动物的捕食作用：更危险的北美豪猪（Erethizon dorsatum）和更脆弱的美洲河狸（Castorcanadensis）。我们发现，流浪的亚成年美洲狮，狩猎经验有限，没有领地，避免了危险但大小合适的成年有蹄类动物，反而比常住的领地美洲狮更能猎杀危险的、次优的豪猪。相比之下，美洲狮对河狸的捕食作用在流浪者和领地者之间没有差异。小猎物（如非有蹄类动物）构成了流浪美洲狮饮食的很大一部分，这种阶段依赖性觅食模式可能对描述该物种的生态以及模拟可能看到美洲狮在北美向东扩张的潜在分散栖息地很重要，因为美洲狮的主要猎物已经在这些地方生活由于炭疽病作用而减少。

捕食本身就有风险，但攻击某些猎物的风险高于其他猎物（Mukherjee&Heithaus，2013）。因此，捕食者在决定是否发起攻击或避开危险的猎物之前，应该评估它们在捕猎不同类型猎物时受到伤害的风险（Berger-Tal，2009）。觅食理论预测，幼年捕食者、社会地位较低的个体以及饥饿的、经验较少的捕食者就在这些较危险的猎物中可能承担额外风险并与危险的猎物交战（Brown，1992；Cresswell，1994；Mukherjee&Heithaus，2013）。相比之下，怀孕的雌性捕食者会因受伤的风险而付出最高的代价，因此被预测最常避开危险的猎物（Clark，1994）。然而，冒险很可能取决于性别、阶段和状态（McNamara&Houston，1996；Jaeger et al.，2014）。捕食者遇到猎物时的健康、年龄和社会地位会影响它们的决定和行为。例如，最佳捕猎比自己大的猎物的食肉动物中，缺乏经验的青少年个体经常选择较小、速度较慢的次优猎物，因为它们不断完善自己的捕猎技能（Kitch-ener，1999；Hayward，2007）。因此，对于表现出特定年龄猎物选择的个体，可能有多种因素影响猎物选择的决策。然而，在自然系统中探索和测试这些假设所需的数据很少可用（Mukherjee&Heithaus，2013）。美洲狮（Puma concolor）是一种广泛分布的独居捕食者，表现出不同的年龄特征行为类别，捕猎比自身大得多的猎物。当它们离开出生地，成为独立的成年个体时，美洲狮幼崽在长达2年的时间里都依赖于它们的母亲（Logan&Sweanor，2010）。流浪的美洲狮，有时被称为“瞬态动物”，在未知猎物分布的陌生环境中旅行，与常住的成年美洲狮遭遇时的生态等级较低，并且比成年美洲狮表现出更高的死亡率（Logan&Sweanor，2010；Ruthet al。，2011）。捕猎时，美洲狮有时也会被大型有蹄类动物的鹿角或獠牙刺穿或冲破，或被抛起并随后猛撞到树上或被树枝刺穿（Ross，Jalkotzy&Daoust，1995；Murphy&Ruth，2010）。它们有时也会因猎杀较小的豪猪物种，而被它们的尖刺杀死。豪猪不同于北美洲和南美洲的其他哺乳动物，因为它们携带武器来阻止潜在的掠食者。北美豪猪身上覆盖着大约30000根2-10厘米长的锋利、坚硬、中空的毛，有700-800个倒刺（Choet al.，2012）。因此，与其他小型猎物相比，豪猪对美洲狮和其他食肉动物的风险要高得多（Kukka&Jung，2015；Elbroch，2016a）。在野生猫科动物中，捕食者的体型与其较大的猎物之间的差异越大，青少年个体获得有效狩猎技能的学习过程就越长（Kitchener，1999）。狩猎技能是通过观察和母亲在捕猎上学习的（John，1968），也可以通过母亲为未成年个体参加捕猎活动而创造的机会来进行学习（Caro&Hauser，1992；Elbroch&Quig ley，2013）。捕猎大型猎物是危险的，需要实践和经验来掌握。例如，在非洲狮子中，Hayward（2007）报告说，缺乏击倒大型猎物的技能或信心的幼年个体通过不成比例地选择较小、次优的猎物，与基于最佳觅食理论的猎物大小预测相矛盾。美洲狮也可能表现出特定年龄的猎物选择（例如Knopff，2010），尽管这个问题还没有直接在已发表的研究文献中得到验证。虽然美洲狮的最佳猎物尺寸是成年白尾鹿（Odocoileus spp.）和幼年马鹿（Cervuscanadensis）（Carbone et al.，1999；Husseman et al.，2003），但美洲狮捕猎范围广泛，包括较大的有蹄类动物，如驼鹿（Alces Alces）和较小的哺乳动物和鸟类（Knopff et al.，2010；Murphy&Ruth，2010）。幼年美洲狮可能比成年美洲狮更多地捕猎小猎物，以提高它们的捕猎效率，同时降低捕猎成年有蹄类动物的风险。美洲狮也越来越多地被描述为选择不同猎物的个体的集合（Elbroch，2016b），提供了评估其消耗不同危险物种的种内差异的机会，我们研究的目标是有蹄类动物的年龄和性别特征，北美豪猪和美洲河狸（Castor canadensis）。豪猪（4-18公斤；Woods，1973）和河狸（11-26公斤，有时更多；Jenkins＆Busher，1979）是啮齿动物目的两个成员，大小重叠，都是美洲狮常见的次级猎物。豪猪是危险的猎物，因为它们的坚刺，河狸不是，从而提供了一个潜在的有用的比较。我们假设因为美洲狮猎食的猎物是它们体型的八倍（如马鹿或驼鹿），经验会影响猎物的选择，美洲狮会表现出对有蹄类动物年龄的特殊选择。具体地说，我们预测，流浪的美洲狮将针对较危险的成年有蹄类动物进行选择，而没有模式可以说明美洲狮针对哪种较安全的幼年有蹄类动物。其次，我们假设年轻的雄性美洲狮会不成比例地猎杀豪猪，一种危险的小猎物，而有领地的成年美洲狮不是。我们期望流浪者考虑它们可能从攻击遇到的危险的小猎物中获得的潜在能量收益值，它们可能招致的潜在伤害风险。我们预测所有的美洲狮，无论性别或抵抗状态，都会选择同样安全的河狸，因为它们不会对美洲狮造成高风险的伤害。

我们在美国落基山脉的科罗拉多西部（2010年2月至2013年3月）和怀俄明州西北部（2012年4月至2015年7月）进行了研究。每个地点的物种组合重叠，但科罗拉多州的地点较为干燥，小型和中型食肉动物的多样性较高，但大型动物较少。科罗拉多州的完整研究区域描述见Elbroch（2014），怀俄明州的完整研究区域描述见Elbroch（2013）。根据加利福尼亚大学戴维斯分校动物护理和使用委员会（IACUC）批准的捕获方案（15341号方案）和Jackson IACUC（027-10EGDBS-060210号方案），捕获美洲狮并安装全球定位系统（GPS）项圈。我们追踪了25只美洲狮（11只在科罗拉多州，14只在怀俄明州），记录了1390头猎物（510只在科罗拉多州，880只在怀俄明州）；对于20只美洲狮，我们有足够的数据将它们纳入分析（表1，图1）。我们的模型（R2=0.641）显示，5只美洲狮在成年有蹄类动物中的分布更为频繁（F3,17=9.237，P=0.002），但性别（F3,17=0.124，P=0.725）或研究区域（F3,17=2.730，P=0.099）。我们的模型（R2=0.770）表明，两种美洲狮在幼年有蹄类动物中的分布更为分散（F3,17=6.03，P=0.014），但它们的性别（F3,17=1.726，P=0.189）或研究区域（F3,17=3.819，P=0.051）也更为分散。（F3,17=5.074，P=0.24）。我们的模型（R2=0.538）表明，它们更常是有领地美洲狮（F3,17=6.933，P=0.009），性别（F3,17=0.023，P=0.878）或研究区域（F3,17=1.209，P=0.272）。针对河狸选择了八只美洲狮，我们的模型（R2=0.236）表明，没有一个变量可以解释这种猎物的选择：流浪的美洲狮（F3,17=0.031，P=0.860），性别（F3,17=3.575，P=0.059），或研究区域（F3,17=0.595，P=0.440）（表1，图1）。
表1怀俄明州和科罗拉多州的美洲狮个体猎物选择，包括观察到的和预期的捕杀频率、Bonferroni置信区间以及每个个体对每个猎物类别的选择类型

捕食者权衡捕杀危险猎物的可行性和潜在的伤害风险（Berger-Tal，2009），范围从暂时的行动不便到死亡。理论预测那些最需要帮助的动物，这些动物会随着动物当时的状况（如健康、年龄、性别）而变化，将承担最大的风险（Brown，1992；Cresswell，1994；Mukherjee&Heithaus，2013）。然而，具有长时间学习过程的食肉动物和狩猎行为的年龄特异性也表现出变异。例如，对猎食比自己大或大的猎物的猫科动物的实地研究结果表明，年轻、缺乏经验的食肉动物在获得有效捕杀危险大型猎物所需的经验之前，会选择更安全、次优的猎物（Hayward，2007）。我们的研究结果描述了美洲狮对危险的成年有蹄类动物和豪猪的捕食，以及对较安全的幼年有蹄类动物和河狸的捕食（图1），表明美洲狮的猎物选择支持觅食理论和其他研究强调食肉动物的特定猎物选择，这些食肉动物最适合捕食比自己大或更大的猎物；美洲狮捕食可预测性和阶段性-依附的，我们假设，亚成年、流浪的美洲狮避免了危险的成年有蹄类动物，需要大量的实践和经验来有效地捕猎，反而不成比例地捕猎危险的豪猪（图S1）。豪猪在地面上行动缓慢，很可能是饥饿美洲狮的一个有吸引力的、容易捕食的猎物，它们流浪在它们不熟悉的区域，因此不知道主要猎物在哪里。

相比之下，我们探索美洲狮对河狸（一种更脆弱的猎物）的选择的模型表现不佳，并且无法确定可能解释河狸选择的变量，支持受伤风险影响决策的概念。河狸的选择可以用伤害风险以外的变量来解释，包括猎物大小与能力的权衡（Gomez-Ortiz et al.，2011），不同地区猎物可利用性的异质性（见Lowrey，Elbroch&Broberg，2016），或猎物偏好的种内变异（Pettorelli et al.，2015；Elbroch et al.，2016b）。或者，自然捕食的不可预测的机会主义方面有时会混淆种内猎物偏好的模式（Hayward，2007）。由于豪猪和河狸（Gill&Cordes，1972；Jones，Lawton&Shachak，1994）都扮演着生态系统工程师的角色，我们相信捕食这些物种的话题值得进一步关注。专注于豪猪和河狸的捕食者可以从根本上减少它们的数量（例如美洲狮捕食豪猪；Sweizer，Jenkins&Berger，1997）。以在科罗拉多州CO为例，有领地的美洲狮M06在4个月内杀死12只河狸，而流浪型美洲狮M01在4个月内杀死39只豪猪。在怀俄明州，流浪美洲狮F97在2.5个月内杀死了20只豪猪。因此，美洲狮对河狸和豪猪的捕食可能会影响当地的生态系统结构和功能，可能会增加景观水平上的环境异质性（Jones et al.，1994；Sweetzer，1996）。这一理论表明，食肉动物选择初级食物而不考虑其可用性，并且只有在次要猎物丰富时才进行选择（Hayward，2011），可能无法解释物种内变异选择水平高的物种，或者年龄较小的物种捕猎不同于成年个体的猎物（Hayward，2007；Pettorelli，2015）。小猎物（例如非有蹄类动物）构成了流浪的两性美洲狮饮食的很大一部分（图1）。Knopffet al.（2010）还指出，年轻美洲狮中小型猎物的比例较高，这种阶段依赖性觅食模式在描述物种生态，以及模拟可能在北美向东扩散的潜在扩散栖息地方面可能很重要（如LaRue&Nielsen，2016），或通过人为影响减少对主要猎物的不利因素（Stoner，2013）。

2016年的文献
2001年至2015年间，我们记录了怀俄明州南部黄石生态系统中59只美洲狮（22只亚成年美洲狮和37只成年美洲狮）的死因。在这里，我们报告了2只动物（亚成年死亡率的9%）在猎杀北美豪猪（Erethizon dorsatum）后由于并发症而死亡。我们还报告了一个观察到在委内瑞拉美洲狮被一只巴西树豪猪（Coendou prehensilis）的刺杀死。豪猪杀死和伤害美洲狮的数量可能比先前怀疑的要多，这可能是造成死亡的一个重要原因，至少对亚成年动物来说是这样。

捕食者天生就有风险，因此，美洲狮在捕猎比它们大很多倍的猎物时会不时受伤，这并不是意外（例如，Ross，1995）。美洲狮在捕猎骡鹿（Odocoileus spp.）、马鹿（Cervus elaphus）和北美盘羊（Ovis canadensis）时被从大型有蹄动物的背部甩下来，撞到树上，并被树枝或鹿角刺穿。美洲狮也死于捕猎大角羊有关陡峭的地形中。小得多的北美豪猪（Ereth-i zon dorsatum）也对美洲狮和其他食肉动物构成威胁（Mukherjee和Heithaus 2013；Katzn-er，2015）。豪猪在北美哺乳动物中是独一无二的，因为它拥有阻止潜在捕食者的武器。每只豪猪身上都覆盖着大约30000根刺——锋利、坚硬、中空的毛发，长2-10厘米，每根顶端有700-800个倒钩。倒钩增加了羽管刺入皮毛的可能性，也增加了拔出它们的难度。美洲狮捕猎豪猪的地方，这两个物种是同域的，在中美洲和南美洲，豪猪是美洲狮常见的猎物。虽然豪猪通常只占美洲狮饮食的一小部分，但偶尔它们会占到更大的比例。例如，Robinette（1959）报告说，在犹他州和内华达州收集到的277例美洲狮肠道、粪便以及275例胃中发现的猎物中，豪猪占了19%。Knopff（2010）报告指出，豪猪在亚成年美洲狮饮食中所占比例高于成年美洲狮（13.52%对0.76%），这表明并非所有美洲狮都会捕猎豪猪。投机关于猎杀豪猪的危险性各不相同。Robinette（1959）有报道称，由于猎杀豪猪后的并发症，有3只年轻的美洲狮被豪猪羽刺杀死，相比之下，Maser和Rohweder（1983）报告说，美洲狮死亡似乎与豪猪没有任何关系，因为他们发现了大量的美洲狮，它们的胃里有部分被消化的羽毛。事实上，有证据表明美洲狮有防御机制来保护它们的消化道免受豪猪刺的伤害。Ferguson（2011）研究了美洲狮：160头美洲狮中83%有结节；14%的小结节（<2 cm直径）有包裹的针状突起，4只美洲狮表现出较大的羽刺结节。捕食豪猪刺的危险在于，那些进入捕食者体内的刺可能会不可预测地移动，并且在很长一段时间内，可能会刺穿重要的器官。
许多食肉动物以豪猪为食，在捕杀豪猪或食用豪猪后，很可能会增加因羽毛管而受伤或死亡的风险。Quick（1953年）报告说，在1947年至1949年期间不列颠哥伦比亚省，一些美洲貂（Martes americana）、渔貂（Pekania pennanti）、加拿大猞猁（Lynx canadensis），白鼬（Mustela ermi-nea）、赤狐（Vulpes Vulpes）和美洲水鼬（Neovison vison）身上都嵌有刺，强调了猎食豪猪可能会影响食肉动物的多样性。在某些地区，美洲狮是豪猪的主要捕食者（Sweizer 1996），因此，它们可能比其他捕食者更容易遭受这种风险。例如，在对北达科他州和南达科他州农业和草原环境中美洲狮胃内容物的研究中，汤普森Thompson（2009）报告说，14只美洲狮中有12只显示有豪猪的刺（这些美洲狮主要是被车辆和猎手合法杀死的）。在尸检期间，研究人员需要确定美洲狮因猎杀豪猪而遭受伤害或死亡的程度。只有在研究美洲狮的野生动物研究人员中有更高的认识，我们才能确定它们在猎杀豪猪之后受伤或死亡的频率。有了更准确的受伤和死亡数字，我们也许能够确定这可能会如何影响美洲狮种群动态。与豪猪相遇后死亡的美洲狮数量可能比之前的猜测要多，这可能是造成年轻美洲狮死亡的一个重要原因。