什么构成动物？如今，一个可能的答案是“基因”，或者是“基因与环境”，这种高层次的抽象揭示了我们实际上知之甚少，并倾向于阻碍进一步的研究。当我听到“基因与环境”时，我渴望一些更具体的东西，一些我能在精神上把握住的东西。我所知道的发展这种饱和概念的唯一方法就是回到事物本身——仔细观察大自然所呈现的东西，逐步走向更全面的理解。
野生狮子和圈养狮子

几年前，我偶然发现一篇著名的文章，作者是时任华盛顿国家动物园馆长的N.Hollister，写于1917年。他当时正在国家博物馆研究狮类动物的收藏，这本书超过了100只狮子的头骨和毛皮。霍利斯特注意到野生被杀死的标本和那些在华盛顿动物园生活了多年的标本之间的显著差异。他继续进行更详细的比较研究。由于来自世界不同地区和非洲不同地区的狮子彼此之间有很大的不同，霍利斯特把重点放在了一个亚种上–来自东非的马赛狮子（Panthera leo masaica）。动物园饲养的五只动物是马赛狮，在肯尼亚内罗毕附近被捕获时是幼崽。霍利斯特将这些标本与来自同一地区的野生被猎杀狮子进行了比较。因此，他有来自同一亚种和一个地区种群的动物。换言之，他知道，他比较的是近亲，而不是基因和地理上不同的种群，当这五只狮子从肯尼亚被带到华盛顿动物园时，它们已经通过它们非常苍白的浅灰色皮毛脱颖而出。这是野生马赛狮子的典型颜色，但与华盛顿动物园毛皮颜色更暗的狮子形成鲜明对比。在一段时间内，这些进口动物的皮毛颜色明显变暗，与动物园其他狮子的皮毛颜色相似。此外，被俘虏的雄狮比野生马赛狮长出的鬃毛要长得多，而且它们的肘部也有更长、更丰满的毛簇，我们立刻问：“为什么？”但是一个简单的答案是不可能的。霍利斯特很谨慎。他认为华盛顿较高的湿度和降水量可能是导致皮毛变黑的一个原因，因为湿度与皮毛变黑以及鸟类的羽毛有关。但他也认识到，光照质量以及由于动物园生活和饮食异常引起的代谢变化可能是造成这种差异的原因。

野生和圈养狮子的头骨
由于动物的皮毛与外界环境直接接触，我们可以想象，随着环境条件的变化，皮毛可能会发生某种变化，但由皮肤和肌肉隐藏起来的坚硬而复杂的头骨却是另一回事。然而，可以肯定的是，野生动物和动物园饲养的动物之间最显著的区别在于它们的头骨（见图1、2和3）。

动物园饲养的动物的头骨比野生动物的头骨短得多，宽得多。与野生狮子更光滑的头骨相比，它们显得很紧凑。当我第一次看到这些头骨的照片时，我以为它们被错误地贴上了标签，以为更结实、更大的头骨是属于野生动物的。但它们被贴上了正确的标签，我需要更仔细地考虑这件事。（克服偏见的好方法！）动物园饲养的动物，无论是雄性还是雌性，其头骨不仅宽大，而且骨骼更厚。我们可以在颧骨的突出部位（颧弓，见图1）看到这一点。颧骨拱门向两侧延伸，由更厚更圆的骨头组成。图2显示了动物园饲养的野生动物颧弓骨头的横截面。差别是明显的。动物园饲养的动物骨骼横截面呈三角形，有凸面和圆角。它主要由多孔骨材料（spon giosa）组成。相比之下，野生动物的颧骨拱门较窄，有一个凹面和一个凸面，在颧骨拱门顶部相接，形成一个尖锐的脊。颧弓有少量的多孔骨，主要由坚固致密的骨外层组成。

头骨后部也有类似的差异（见图3）。动物园饲养的动物不仅头骨要宽得多，而且表面和形状也更圆，从凸面逐渐过渡到凹面。野生狮子的头骨有更锋利，更清晰的边缘和角度。头骨和脑壳之间的另一个有趣的对比（见图1）。从外部测量，野生狮子头骨的脑壳比动物园饲养的狮子要小。然而，当我们测量内部的颅骨容量时——这是大脑大小的直接指标——野生狮子的颅骨要大得多（40到50立方厘米大）。当考虑到骨厚度时，这个明显的矛盾就解决了。与头骨的其他部分一样，动物园饲养的动物的头骨中，脑壳的骨头要厚得多。因此，大脑外壳看起来更大，但内部留给大脑的空间较小。野生狮子更大的大脑被更薄，但坚实，紧凑致密的骨头所覆盖。霍利斯特写道，即使是未经训练的观察者也会将头骨分成野生和动物园饲养的标本，如此明显和一致的差异。他建议，如果一个人只处理野生动物（或化石）的标本，生物学家或古生物学家会认为他或她在观察不同物种的标本（这句话让人怀疑化石分类的准确性）。这种对比从何而来？雕刻圈养狮子生活中缺失的主要活动是狩猎和捕杀。非洲大草原上一头饥饿的狮子蹲在草地上，全身肌肉紧绷，感觉集中在一群羚羊或斑马的运动上。它慢慢地、悄悄地向猎物群走去，然后突然，以一种强有力的速度，向一只动物冲去，跳跃，抓住脖子，用它长长的尖尖犬齿刺穿血管和喉管。它用头和爪子把猎物拉倒并保持住直到猎物死亡。如果狮子是一只母狮子，带着幼崽，她可能会把被锁在双颚中的猎物拖向藏匿它们的地方。所有这些活动都是被圈养的狮子生活中所缺少的。这种活动形成了头骨。狮子用强有力的肌肉抓住猎物，咬住猎物，并用它的下巴抓住猎物。咬肌对于使用门牙和犬齿刺穿和抓住猎物时所行使的咬力特别重要。这种肌肉附着在颧弓和下颌骨（下颚）。强壮的肌肉必须根植于强健的骨骼。当狮子锻炼肌肉时，它们不仅会生长，还会给骨骼带来张力和压力。虽然我们倾向于认为骨骼是身体的惰性结构元素，但事实上，但实际上它们是活的且具有适应性。随着应力和张力的增加，骨骼的形状和结构发生变化，以满足活动的需要。颧弓重建形成一个尖锐的致密脊骨作为咬肌的理想附着物。同样地，下颌骨形成更薄，更紧密的骨骼脊和粗糙的表面为强大的肌肉附着在它。相比之下，动物园饲养的狮子圆润光滑的颧弓和下颚显示出缺乏活动性，几乎不受肌肉压力和紧张的影响。霍利斯特注意到它们柔弱的外表，这反映了由于缺乏活动而缺乏变化。
同样，野生狮子头骨后部的雕刻也揭示了其活动性。野生狮子用脖子上的肌肉来保持，拉动，抬起，摇动和拖动猎物。至少有七种不同的颈部肌肉附着在头骨后部，每一次收缩都会雕刻出这些肌肉扎根的骨骼。与下颌一样，颅骨的后部形成了轮廓分明的脊和肌肉附着的粗糙表面。 圈养狮子的少量使用过的颈部肌肉在很大程度上不会改变头骨的后部。 骨头变得更圆，表面更光滑。

在动物的生活中，活动是一个关键的形成因素。与不活动的动物园狮子相比，活动的、狩猎的狮子呈现出一种改良的形态。狮子的肌肉协调运动塑造了骨头。这种运动，反过来，是由动物的驱动力（饥饿）内部刺激，外部是由羚羊或斑马的感知。从这个意义上说，羚羊和斑马构成了狮子。一个了不起的想法。我们都知道这些动物的肉能滋养狮子，但现在我们可以认识到这些动物塑造了狮子的骨骼。我们可以更进一步地说，大草原-它的土壤，光，温暖和水分，它的草和树，它的其他动物-形成了狮子。但是，要精确地说出这个更大的世界如何影响狮子变得越来越困难。形成狮子的外部世界将我们引向了狮子。我所说的“狮子”是指特定的存在方式，例如，以特定的方式对羚羊和斑马开放并作出反应。狮子看不到它蹲伏在草地上作为食物的东西，羚羊也看不到。草是隐藏起来并在其中移动的东西。从这个意义上说，狮子是一个特定的世界，一种生存和行为的表现方式。狮子的这一方面以其出生时的身体形态为中心。这种形式是通过继承来给予的，然后通过活动来塑造。遗传给定的模型是动态的、可塑的，等待动物的活动来填充和形成。这是当我们谈到“遗传背景”或基因，而不是固定的计划时应该描绘的东西。大草原广阔而丰富的生态刺激狮子活动。从某种意义上说，它带来了狮子，并允许它展开自己的生活。这种刺激不仅影响肌肉和骨骼，还影响动物的整个代谢活动。每一种感觉都会形成神经活动，并影响大脑的形成和功能。动物园里的狮子生活在一个很少活动的世界里。它的骨骼长得又大又厚，表达了它存在的重量和惯性，而肌肉和神经却很少受到刺激。人们可以感觉到，养活圈养动物要承担的责任——知道我们正在把它们与世界上活跃并形成它们的地方隔绝开来。我们如何才能建立一个至少在一定程度上适合其需求的替代环境？所以当你听说动物是基因和环境的产物时，请想一想狮子。想一想身体最坚固的部分-骨骼-是由动物的活动塑造而成的。在活动中，狮子的特定解剖结构和行为准备足以掌握了一个没有-在黄昏的水坑杀死猎物的世界。羚羊塑造了狮子，也是狮子的一部分。

比较头骨分析表明圈养狮子有种特异性的相关畸形（2014）
狮子（Panthera leo）的数量在世界范围内急剧减少，整个非洲大草原的存活数量估计为32000只。几个世纪以来，狮子一直被关在笼子里，尽管它们繁殖良好，但据报道，它们的死亡比率也很高，尤其是新生幼崽和幼狮的发病率和死亡率很高。其中许多病例与骨畸形有关，包括枕大孔狭窄和小脑幕增厚。造成这些畸形的确切原因以及它们是否是圈养狮子所特有的尚不清楚。为了测试圈养是否与枕大孔狭窄有关，我们评估了575个野生（N=512）和圈养（N=63）狮子头骨。对测量虎头骨（N = 276； 56只圈养，220只野生）进行比较。雄性和雌性之间、亚成年和成年之间的枕大孔高度（FMH）没有差异，但圈养狮子（17.36±3.20 mm）的枕大孔明显小于野生狮子（19.77±2.11 mm）。野生虎（18.47±1.26mm）与圈养虎（18.56±1.64mm）在枕大孔中无明显差异。出生来源（野生与圈养）作为枕大孔的一个因素，即使在控制了年龄和性别之后，在狮子中仍然是显著的。473头野生狮子中只有20头（4.2%）的枕大孔值等于或小于野生种群的5%（16.60mm），这在40.4%（23/57）的圈养狮子头骨中很明显。对老虎的类似比较发现，圈养和野生种群之间没有差异。枕大孔等于或小于5%的狮子有更宽的头骨和更小的颅骨体积。当控制头骨大小时，雌雄圈养狮子的头骨体积都保持较小。这些发现表明，狮子的病理倾向和人工饲养有关。

狮子（Panthera leo）曾经横跨非洲、欧洲、中东和亚洲的大部分地区。自那以后，它在野生环境中变得越来越濒危，估计有32000-35000只野生的狮子留在非洲（P.leo leo）[1]和大约350只在亚洲（P.leo persica）（2014年）。大多数狮子生活在撒哈拉以南非洲的大草原栖息地，世界各地的动物园都有相当数量的狮子。众所周知，圈养狮子繁殖良好，但据报道，幼狮的发病率和死亡率较高[4]。例如，在2002年北美研究手册列出的126只已知结果的圈养出生的狮子中，有51只（40.5%）在两岁（性成熟年龄）之前死亡（PS圈养狮子性成熟早）。其中8例（15.7%）死于杀婴；5例（9.8%）登记为死胎；37例（74.5%）死因不明，1例动物因不明原因被安乐死[5]。这些数字与Haas报告的数字相似。这些病例中有相当一部分归因于骨畸形，主要是颅骨畸形，包括小脑幕和枕骨增厚（PS小脑幕是大脑与小脑之间的硬脑膜隔。形似帐幕，在颞骨岩部和横窦之间、呈水平位的硬脑膜皱襞，将大脑的枕叶和小脑半球分隔开。），枕大孔变窄（FM）[8]–[16]。这些变化对颅后窝的神经组织施加压力，导致严重的、潜在致命的神经系统异常[8]、[10]、[11]。早在15世纪[9]就有记录表明，被圈养的狮子头骨的枕大孔高度有所下降。多年来，欧洲动物园、南非、澳大利亚、美国、亚洲的狮子都有颅骨异常的报道。这些畸形是否也发生在野生狮子身上，是否由环境或遗传因素引起，或两者兼而有之，尚待确定。值得注意的是，迄今为止，野生狮子种群中还没有这种形态异常的报告，而且在圈养的非狮子大型猫科动物中也很少有这种异常的描述（猎豹；老虎）。
本研究首次对来自不同地理区域的大量野生狮子头骨的枕大孔畸形进行了调查，并将其与人工饲养的狮子头骨以及圈养和野生起源的老虎头骨进行了比较，，后者代表了一种类似大小的强制性食肉动物。通过比较野生、圈养狮子和老虎的颅骨测量值，我们的目的是验证圈养条件下狮子经常出现颅骨异常生长，从而增加枕大孔狭窄的风险，因此易患神经系统疾病。


枕大孔FM

材料和方法
头骨测量
对保存在非洲、欧洲和北美自然历史收藏品中的狮子和老虎头骨进行了检查（详情见确认书）。所有标本均经各博物馆许可进入，或在博物馆进行研究，或借出用于数据采集。根据博物馆的标签，标本按性别、地理来源以及死亡时是野生的还是圈养的进行分类。年龄分类经常丢失。在这种情况下，如果任何永久性犬齿的牙骨质-牙釉质连接在其牙槽上方看不清，则头骨被归类为幼年型。如果这些连接是可见的，但基枕骨-基蝶骨/或额骨缝合线仍然是开放的，则颅骨被归类为亚成年。如果这些缝合线是闭合的，头骨就被归类为成年[22]。由于青少年的样本量较小，所以只使用成年和亚成年进行分析。无法获得关于标本的临床病史或其背景（出生或死亡日期，如果是圈养出生或野生捕获，则为其父母，以及临床病史），则信息不用。


本研究共包括851具已知捕获或死亡时野生状态的头骨。其中包括575个狮子头骨和276个老虎头骨。狮子标本包括63个圈养动物头骨和512个野生动物头骨，而老虎则分别有220个野生和56个圈养动物头骨。雄性和雌性之间，或成年和亚成年之间的平均枕大孔在统计学上没有显著差异（表1）。在这两个物种中，雄性或雌性的平均枕大孔和颅骨大小（以SL表示）之间也没有统计学上的显著相关性（表2）。因此，将性别和年龄组的枕大孔数据结合起来进行进一步分析。圈养狮子的平均枕大孔显著小于野生狮子（分别为17.36±3.20 mm和19.77±2.11 mm；T检验：T=7.653，DF=528，P<0.001）（图3；表1）。相比之下，圈养老虎和野生老虎之间的枕大孔没有统计学上的显著差异（表1）。以年龄和性别为控制因素的野生或圈养狮子在解释枕大孔差异方面仍有显著性（ANCOVA:DF=1，F=50.486，P<0.001）。


与老虎相比，狮子的枕大孔表现出更大的异质性（SD=2.37和CV=0.121）（Levene检验：F=46.033，P<0.001）。圈养狮子在枕大孔中的异质性显著高于野生狮子（SD=3.20和CV=0.184，SD=2.11和CV=0.106；Levene检验：F=22.28，P<0.001）。当只比较成年动物的头骨时，差异仍然非常显著（数据未显示）。
在狮子中，57个圈养动物头骨中有23个（40.4%）的枕大孔值等于或小于野生种群的5%（16.60 mm）。相比之下，野生狮子群中只有4.2%（20/473）的头骨属于这一类别。这些比例之间的差异非常显著（Fisher精确检验：P<0.00000001）。即使只对成年头骨进行比较，差异仍然非常显著（Fisher精确检验：P<0.00000001）。以14.06mm（6例确诊的枕大孔狭窄伴相关神经疾病的狮子中最大枕大孔）为界值进行同样的比较时，野生狮子头骨中有2/473（0.4%）的枕大孔小于此值，而圈养狮子头骨中有9/57（15.8%）的枕大孔小于此值。这两个比例之间的差异仍然非常显著（Fisher精确检验：P=0.000000049）。即使只比较成年头骨，差异仍然非常显著（Fisher精确检验：P<0.0000081）。在43个枕大孔收缩的狮子头骨中，一些显示出骨生长从枕大孔顶部腹侧突出（图2B）。在老虎中，有5/55（9.1%）来自圈养的头骨和10/194（5.2%）来自野生的头骨，其枕大孔等于或小于该物种野生种群的5%（16.54mm）。这两组之间的比例没有统计学上的显著差异（Fisher精确检验：P=0.333）。


为了检查这些差异是否是由于具有较小枕大孔的狮子颅骨一般较小所致，我们还将其SV、SL、SW和BT值与枕大孔大于16.60mm的狮子的颅骨进行了比较（表3）。有趣的是，窄枕大孔颅骨的SW显著增大，SV显著减小。然而，SL和SV[22]之间似乎正相关，可能影响结果。因此，我们比较了枕大孔小于或大于5%的颅骨之间的SV/SL比值。枕大孔小于5%的狮子在雄性（Mann-Whitney U检验：N=12&147，U=440，P=0.003）和雌性（Mann-Whitney U检验：N=5&116，U=74，P=0.003）中的SV/SL比率都明显较小。尽管圈养来源的雄性狮子头骨的SV/SL比野生来源的要小得多（Mann-Whitney U检验：N=15&126，U=565，P=0.01），但雌性狮子和雄性或雌性老虎之间没有显著差异。当圈养和野生动物之间只比较枕大孔大于5%的雄性狮子头骨时，这种差异就不再存在了（Mann-Whitney U检验：N=9&118，U=419，P=0.300）。
图2.两个圈养狮子头骨标本。A–成年狮子的头骨，枕大孔正常。B-年轻成年狮子枕大孔（星号）顶部突出的异常骨生长。（图2A由Tom Kouris先生提供）。

对神经系统异常死亡的圈养狮子的研究显示，枕大孔严重降低，伴有小脑幕和枕骨基底部增厚[8]、[10]、[11]、[16]、[17]、[19]。研究结果表明，圈养狮子的颅骨中的枕大孔比野生狮子的颅骨中的枕大孔要小，但老虎中没有此类情况。此外，至少9/57（15.8%）的圈养狮子头骨显示枕大孔狭窄（枕大孔<14.06mm，在6例确诊的枕大孔狭窄伴相关神经疾病的病例中测得的最大枕大孔），表明它们可能患有或至少易患神经异常。相比之下，在473头（0.4%）的野生狮子中，只有2头（枕大孔<14.06mm）被检测到枕大孔狭窄。临界值可能更高，因此包括更大比例的圈养头骨，只有少量来自野生的头骨，当野生种群中枕大孔的5%用作临界值时，这一点是明显的。有趣的是，在圈养和野生老虎之间，在枕大孔中没有发现差异，或者在野生老虎种群中，开口小于枕大孔5%的头骨的患病率也没有发现差异。因此，我们认为，如果这种病理学存在的话，它在野生狮子、圈养老虎和野生老虎中的发病率可能要低得多。不幸的是，我们所能得到的关于许多头骨历史的资料很少。然而，可以说，即使一些野生捕获狮子的头骨被纳入圈养种群，它们的影响也不足以改变圈养狮子的枕大孔较小的事实。


正如达尔文之前所描述的，圈养会引起外表变化[27]。在圈养狮子中，在上颌和下颌区域[28]以及颧弓宽度增加、颅骨缩短、颅骨体积减小、颅骨总厚度普遍增加和枕大孔降低方面记录到显著的形态学差异[29]。在圈养老虎中，枕外隆起畸形[30]和枕大孔下降[21]很少被发现。圈养猫科动物由于无法进行正常的狩猎行为而受到负面影响，这些头骨形态的变化是由食物的不同机械性质和圈养期间肌肉使用的改变、缺乏运动和狩猎的需要以及过度的修饰造成的[29]-[32]。头骨和牙齿似乎是观察圈养生活方式的形态学反应的主要区域[33]。这些因素在很大程度上是非遗传的，影响个体动物，包括行为、形态和生理变化。Howell[18]重新检查了Hollister的[29]样本，他认为饮食不足是观察到的差异的原因。野生狮子和老虎猎杀整只动物，并吃掉带有内脏的尸体。因此，它们能够有选择地选择内脏，可能是基于它们的营养成分。相比之下，捕获的食肉动物通常会得到切块的红肉、鸡肉或加工过的猫粮，而不是整个尸体。据报道，这种做法会导致圈养狮子的饮食缺陷[11]，[31]。
图1
A-颅骨长度（SL）-黑色箭头。颅骨宽度（SW）-白色箭头。
B-大孔高度（FMH）-白色箭头。基底层厚度（BT）-黑色箭头。

对圈养狮子和猎豹营养缺乏的研究表明，维生素缺乏与喂养它们的红肉饮食之间可能存在联系[8]、[11]、[29]、[34]。在成年的犬中，缺乏维生素A的饮食被证明会导致骨骼增生，导致颅骨增厚和增大，这与死于与枕大孔狭窄相关的神经疾病的狮子中发现的情况相似[35]。我们的发现表明，圈养狮子的枕大孔显著缩短。一般来说，在狮子身上发现了较高的枕大孔变异性，而在圈养的标本中发现了更多的枕大孔变异性。此外，与正常开口的狮子头骨相比，两种性别中枕大孔较小的狮子头骨更宽，体积更小。这与颅骨畸形，特别是颅后窝周围的骨骼畸形与维生素A的可用性之间的可能相关性一致。研究发现，由于这种骨骼病理学死亡的圈养狮子肝脏中的维生素A水平非常低，从而进一步支持了维生素A缺乏是研究畸形的主要原因的假设[8]，[11]。最近的一项研究表明，圈养的神经健康的狮子肝脏中的维生素A水平较低[36]，表明幼狮可能只在发育的某个阶段需要较高水平的维生素A。然而，其它大型食肉动物，如猎豹或老虎，很少表现出这种畸形，这一点在科学文献[20]，[21]中只有两篇报道。这似乎与本研究中所见的圈养老虎和野生老虎之间的颅骨测量没有显著差异是一致的。这样的物种差异可能意味着，单靠动物园或野生状态无法解释狮子的形态变化。在一项对圈养的不同物种维生素A和E的研究中[37]显示，虽然狮子和老虎的维生素A摄入量相同（38.2 mg/d），但老虎的血浆全反式视黄醇水平平均为0.23 mg/L（范围：0.17-0.36），而狮子的血浆全反式视黄醇水平仅为0.17 mg/L（范围：0.10-0.21）。狮子和老虎血浆视黄醇水平的这种差异可能表明这两种动物的维生素A吸收效率存在差异。因此，这可能意味着狮子可能具有物种特异性的遗传倾向，以适应涉及枕大孔区域的形态学变化，这种变化可能与潜在的维生素A缺乏有关。
表1 狮子和老虎的平均枕大孔高度（mm）

与野生种群相比，圈养狮子的头骨显示出更大的枕大孔变异，这表明存在一种与圈养有关的特殊因素，可以改变枕大孔周围骨骼的形状和大小。枕大孔狭窄的狮子（枕大孔等于或小于16.60mm）与枕大孔大于5%临界值的狮子的比较表明，枕大孔狭窄的颅骨较宽，颅骨体积较小。我们在此假设，这些差异是由于额外的骨骼形成引起的，增加了头骨的总尺寸，同时减少了大脑的可用空间。换言之，可以认为额外的骨生长不仅是向外的，而且是向内的，可能导致颅后窝缩小，后脑受压，以及在病狮身上常见的神经症状。


圈养种群和野生种群之间的形态差异既可归因于遗传的选择能力，产生基因型变化，影响整个种群，也可归因于可能影响个体的环境因素[31]。虽然在一些报告中，受影响的狮子来自同一窝狮子，但尚未对畸形的可能遗传基础进行调查，因此提示可能的遗传因素，子宫内或产后因素。这可能与一个可能的小创始种群和随后的近亲繁殖圈养狮子有关。然而，尽管它可能是遗传起源，这种畸形并没有从圈养种群中清除。我们只能假设原因。一种可能的解释是，一些遗传变异的携带者确实已经成年并繁殖。另外，这种畸形在圈养种群中持续存在，因为它是由遗传倾向和环境因素（如营养）共同造成的。


利用博物馆的藏品，我们可以检查大量的头骨。然而，重要的信息，如具体的栖息地描述、确切的年龄、可获得的饮食、医疗状况和死亡原因，往往是不可用的。我们的发现表明，与野生狮子（种内比较）和老虎（另一种具有相似大小的食肉动物，种间比较）相比，圈养狮子的颅骨可能有异常骨骼生长和枕大孔降低的倾向。这些异常是否与营养素（如维生素A）不足有关，或与圈养环境中的其他因素和/或遗传因素有关，尚待确定。在超过500多年的时间里，对圈养狮子中相同骨畸形的检测突出表明，有必要进一步调查以减少其发生。
表2 狮子和老虎的枕大孔与SL之间以及SL与SW之间的Pearson相关性。


表3 测量患有枕大孔狭窄（FMH<8202;=16.60mm）和枕大孔开口较大的狮子头骨，分别比较雄性和雌性。

圈养狮子的病理头骨


结合另一项调查，本文作者认为，对已故霍利斯特（N.Hollister）在《环境和习惯对圈养狮子的某些影响》一文中所使用的材料进行批判性评论是可取的。本文指出，动物园饲养的狮子的头骨较短、较宽，比同一地区的野生动物要大得多。这种大规模发生在头骨的所有部位，这两批头骨之间的差异在一定程度上足以被认为是具有特殊意义的，如果所有头骨都来自于野生被杀动物，正如霍利斯特所提到的，在动物园饲养的个体中，特别值得注意的是下颌髁突和下颌窝的尺寸大，脑容量小，颧骨宽度大，在这两个批次中，拱门结实，拱门的厚度高达250%。上述头骨特征，在不同程度上，也在Menelik狮子身上，获得了罗斯福狮的类型。F.Wood Jones 2还指出，狮子被圈养了17年后，其颅骨容量显著减小，其头骨前部也发生了变化。因此，对于狮子来说，在长时间的圈养之后，颅骨特征的改变可能被认为是理所当然的结果。


霍利斯特认为，在圈养头骨中发现的所有差异都直接归因于肌肉发育和肌肉压力的变化，而这些变化又是由人工饲养习惯造成的。他在逻辑上非常恰当地指出，在圈养中，撕裂猎物和抓取猎物时的主要价值肌肉由于很少使用而不发达，从他的讨论中可以看出，他认为主要用于切割和压碎食物的肌肉在这两个阶段中有明显不同的发展，尽管他没有这样说。在圈养的狮子中，头部撕咬的肌肉较弱的假设几乎可以肯定是正确的。在野外，这种动物习惯于捕杀体型庞大的猎物，这必然意味着主要与上下颌前部闭合有关的肌肉增强。


如果我们承认这一点，并遵循这样的假设，即圈养的头骨所表现出的特殊性是神经刺激的结果，因此，我们有必要抛弃大多数我们习惯用以根据骨骼的角度和“强度”来判断肌肉力量的标准；但但是我们掌握的所有证据似乎都与这样的过程相反，圈养狮子的头骨的总体重量非常显着，尽管它们缺乏一些细节的清晰度，尤其是颧弓，这是由轻度杀死动物的头骨的肌肉起源所显示的。从霍利斯特的论文中特别强调的两种类型的头骨的检查来看，如果仅根据大小判断，人们会宣布圈养的头骨比野生标本重15%或20%。然而，这决不是事实，因为前者的重量少了两盎司。这是由于圈养的骨头更柔软，类似松软海绵。虽然这个头骨的柔软度比手上的两个圈养的雌性更明显，它明显也比另一个雄性要弱。

值得注意的是，现有的四个头骨都显示动物在死亡时处于病理状态，并且都表现出关闭某些孔的趋势，特别是圆形孔，通过上颌神经；在较小程度上是视孔；总是大孔。最后一个的闭合是通过仅在其上缘的骨增生减少垂直测量来完成的。Menelik 狮4号的头骨中也存在类似的情况（枕大孔高度15 mm），但在国家动物园死亡的两只豹子（Felis pardus）的头骨中却没有发现。然而，没有迹象表明第199707号狮子轴心的神经孔的尺寸有所缩小。究竟是什么原因最终导致枕大孔收缩，从而减少脊髓延髓的大小，尚不清楚，但一些神经系统的异常情况将被指出。至少有一种动物在行走中遇到的困难和圈养狮子头骨的某些细节（特别是骨骼的坚固性和组成，以及颅骨板障和头盖骨表之间的明显区别消失）是变形性骨炎或颅骨Paget氏病的特征性症状。这可能是几种骨骼疾病之一，彼此之间没有明显区别，也没有很好的区别。其特点是几乎同时吸收致密的骨骼，主要是颅骨和长骨，并重新定位过多的纤维类骨组织。


早在1884年，萨顿（Sutton）就描述了一种在捕获的食肉动物中发现的情况，他称之为晚期（青春期后）佝偻病。在他的材料中，颅底肥大是一个相当典型的症状。此外，医学文献中也大量提到具有可比性的人类骨骼的变形。仅仅通过检查准备好的牙槽骨很难做出准确的诊断，特别是手上的标本显示牙槽骨边界没有过度扩大，这是非常晚期变形性骨炎的一个症状；佩吉特氏病和类似疾病的病因学仍存在争议，但观点倾向于该假说，但前提是可以很有把握地提出，即圈养狮子的头骨状况是这种疾病的结果。佩吉特病和类似疾病的病因仍然是一个有争议的问题（PS佩吉特病（Paget病）又名湿疹样癌，是一种特殊类型的癌性病变），但有人倾向于这样一种假设，即它是由于某些分泌物异常造成的没有导管的腺体。这种情况似乎在长期圈养的狮子的头骨中都能找到，这一事实表明，造成这种情况的原因是缺乏某些必需的元素，如抗佝偻病型维生素。
值得注意的是，在动物园饲养的狮子中，与野生动物相比，它们的脑容量明显不足（雄性为20%，雌性为18.5%）。在这方面引起人们极大兴趣的是以下一些其他事实，H.H.Donaldson指出，笼养豚鼠个体的脑容量比野生标本的脑容量低8%左右；但前者的头骨重量更重（雄性为15.5%，雌性为11.7%）。
笼养褐家鼠（Rattus norvegicus）F1代和F2代的大脑相对重量，雄性平均减少5.7%，雌性平均减少3.7%。当比较白化大鼠时，两者之间的差异要大得多，我认为任何这样的数字都是不可信的，然而，无论是基于“白色”大鼠还是家养兔子，因为我们无法确定这些种群最初来源的确切种族。因此，我在比较这两种哺乳动物及其野生近亲的基础上质疑这项工作的重要性。在狮子和小白鼠被圈养的情况下，或者更确切地说，在圈养期间遇到的情况，增加了头骨的体积。在这些动物和老鼠身上，圈养的脑容量也有所下降，值得注意的是，在雌性动物身上，下降的百分比总是较低。换言之，至少就这一点而言，圈养对雄性的反应比雌性更强烈。人们发现，白化大鼠的大脑比其深色亲属的大脑明显缩小，这显然是由于大脑体积缩小，而不是数量减少，大脑神经元。在这种情况下，很可能同样的情况也发生在圈养的狮子、豚鼠和棕色老鼠的较小的大脑中。这一点的意义无法准确解释。

圈养老虎后颅骨不寻常的骨形成（1998）
对过去一个世纪博物馆收藏的一系列猫科动物头骨的病理学检查显示，动物园里的虎标本中的枕外隆突明显畸形，这种情况在野生捕获个体的头骨中并不存在。肌病学研究和比较解剖学共同支持了这样的结论：这种情况最有可能是由于头部和颈部在侧平面的旋转增加，以及受影响个体生命中下颌活动减少所致。历史记录反过来表明，这种活动可能是非自然饮食和圈养环境中养育行为增多的结果。

在重建猫科动物的行为史时，头骨是一个信息量很大的组成部分。特别是大型动物园猫科动物头部的骨病理学可以让观察敏锐的解剖学家了解，在个体被圈养期间可能会发生的未经记录的事件。同时作为古病理学研究项目的一部分，评估野生猫科动物和被圈养猫科动物头骨的病理状况，一个特别不寻常的结构重新形成，足以保证更详细的审查。在这项研究中，我试图确定（1）这种形态的解剖学意义和（2）大型猫科动物所经历的可能与这种形态的发生有关的身体活动。

我用手持镜检查了来自华盛顿美国国家博物馆（USNM）哺乳动物收藏的132个头骨和相关下颌骨。对107只狮子和25只东北虎个体的任何可识别的骨异常进行了评估。只评估了完整的成年雌雄颅骨，整个样本代表了自19世纪90年代末以来采集的野生捕获个体以及马戏团和动物园个体。记录了有关样本来源的信息，确定了颅骨中所有非正常结构或情况的发生频率，对于枕外隆突和邻近部位，我使用了先前一系列猫科动物颅骨解剖的结果【Duckler和Binder，1997】来确定整个区域的解剖关系，同时参考Crouch[1969]、M.Miller[1964]和G.J.Miller[1984]中的具体描述。最后，为便于解释，从原始捐赠机构获得了标本的有效寿命和行为史。


标本来源比较
此外，这种异常情况几乎只出现在圈养的个体中，而不是野生捕获的个体中。在发现的13个不符合上述条件的个体中，有12个是圈养（表1）。老虎再次占据了大多数；在7只圈养狮子中，2只（28.6%）有这种情况，而12只圈养老虎中有10只（83.3%）有这种情况。与整个样本相比，圈养条件下的频率（0.05水平）与野生捕获个体的频率差异极显著（x2=8.85；P=0.003）。


解剖观察
解剖研究区域发现，矢状嵴和邻近的枕骨背缘沿着它们的交界处形成了一个小的骨状附着区，用于沿着颈项嵴背外侧排列的三对肌肉。测定枕肌、夹板肌和双侧颈部肌在颈、头侧屈中的参与程度。第四种，更浅表的肌肉，从矢状嵴的后部开始，即提上睑肌（m.levator auris longus），被确定在拉动耳背时起作用。以前的作者指出，枕下肌是小的带状结构，直接附着在人类头骨枕外隆起处[Schmidt，1982]。

行为学证据
圈养猫科动物由于无法进行正常的狩猎行为而受到不利影响。例如，动物园中的大型猫科动物通常比野生猫科动物更容易久坐（Kusak和Huber，1991），并且很可能因捕食者活动的消除而遭受生理后果。颅骨和牙齿似乎是观察圈养生活方式的形态学反应的主要区域。此外，由于食物资源无限，而且在这种环境中没有竞争者，大多数物种的活动率都有所增加。文献中有一些建议认为，梳理率通常也会增加，对于大多数圈养食肉动物而言，颌骨发育通常会减少，同样的原因。圈养是否会导致大型猫科动物头骨发育异常仍有争议。80年前，新西兰警察局的一名负责人观察到，与动物园饲养的狮子相比，被捕杀的野生狮子的头骨有不同之处，包括我分析过的一只狮子——USNM 197944的头骨。这项研究的重点是由于习惯导致的结构改变的影响，在这方面观察到动物园饲养的狮子倾向于头骨比野生的狮子更宽，更短，但质量和体积更小。它的结论是，在野生环境中，主要的肌肉操作用于捕食、杀死、撕咬、抓和摇晃猎物的下颌和颈部肌肉，在发育过程中对动物园饲养动物的头骨形状的影响大大降低[Hollister，1917年]。夹肌，头菱形肌 ，锁头肌，胸锁乳突肌、头后大直肌和头后小直肌所有附着在乳突和枕部的肌肉在研究中被发现没有像在正常狮子身上那样影响到头骨。为此，在研究中发现矢状骨和人字嵴在动物园饲养的动物。所记录的差异都不被认为是病理性的，而是被认为反映了环境的变化。据说，5只公园饲养的动物中只有1只通过病理变化证明了其在圈养期间的存在，据说这种情况会影响骨骼的质量，而不是形状[Hollister，1917年]。事实上，在Hollister和这项研究中检查的大多数头骨都是老年体，年龄从6岁到20岁以上，具有一定的重要性（附录）。在野生猫科动物中，随着个体年龄的增长，矢状骨通常会变得更大、更明显，而不是更少（Garcia Perea，1996）。因此，这里观察到的情况似乎与年龄无关，这些观察支持一种解释，即动物园猫科动物很可能经常以非标准的方式使用它们的头和脖子，并且如果经过足够的时间，这种方式会影响颅骨。虽然不知道这里所研究的老虎是否真的过度自我梳理，但它们确实具有很强的骨科意义。最后，值得注意的是，历史记录往往描述了这些猫的环境，这些环境可能会促进梳理的增加和喂养压力的减少。例如，直到1976年，在这项研究中被检查的新西兰国家动物园的狮子和老虎一直被关在混凝土地板的围栏里。非天然基质往往会在圈养动物中产生心理上的异常行为，包括刻板的清洁动作[Hediger，1950]。此外，动物园文献中的非正式记载表明，NZP的几只老虎，至少是20世纪30年代初至中期在动物园里的老虎，似乎经常被给予人工饲料，并被安置在高度人工环境中【Mann，1930年】。
在这里观察到的扁平的枕骨隆突出现在大型猫科动物的头骨中，它们中的大多数已经死亡了近一个世纪，这些动物的行为永远无法被直接知道。然而，仅在动物园动物身上这种结构几乎普遍存在，再加上这种结构在尾部头骨骼中的特殊位置，有利于这种畸形是由颈部外侧屈肌过度用力和下颌颞肌用力不足造成的假设。动物园里的猫科动物最有可能以这种方式使用脖子的活动是梳理行为，而圈养环境反过来又会鼓励这种过度行为。

标准虎头骨的背侧，图示无（左）和有（右）异常情况。